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蝗虫聚群及成灾机制研究进展

作者: 王宪辉 【字号: 访问量:

摘要

蝗虫是世界性的重要农业害虫之一,对非洲,亚洲等国家的粮食安全造成了极大的威胁;同时蝗虫又是生态系统中食物链的重要环节,对维持生态系统的平衡和稳定至关重要,因此对蝗虫进行科学、绿色地防控是可持续发展农业及生态系统维持过程中的重要课题。本次沙龙邀请到中国科学院动物研究所的王宪辉研究员就飞蝗群聚行为和成灾机制研究进展开展主旨报告,从飞蝗群散两个生态型相互转变的调控机制、飞蝗起源、扩散及环境适应机制、飞蝗群体防御及聚集的嗅觉感受机制等方面研究进展进行了系统报告,并指出了这些突破性成果是以康乐院士为首的研究团队长期坚持的结果,对蝗虫全球治理具有重要理论意义和潜在应用价值。

关键词:蝗灾,飞蝗型变、聚群、环境适应

自古以来,蝗灾就是危害人类农业生产的重要灾害,与水灾、旱灾并称为中国历史上的三大自然灾害。蝗灾的发生是周期性的、由来已久的。2018-2019年蝗灾在非洲和东南亚地区大规模爆发,让公众再一次意识到蝗灾巨大的危害。尽管蝗虫种类很多,但可以诱发蝗灾的蝗虫不超过10种。目前,非洲各国蝗灾主要是沙漠蝗诱发,在世界上造成的危害比较大,而在我国蝗灾主要是由飞蝗造成的。近来年,我国蝗灾鲜有大规模爆发,只在一些偏远地区和古老的蝗区有零星发生。这主要归功于老一辈科学家马世俊先生带领的一批治蝗专家在我国蝗灾治理方面做出的突出贡献。这段治蝗历史被记录在陈英松先生的《飞蝗物语》一书中,为今后蝗灾的绿色防控和生态保护积累了宝贵的经验。蝗虫是食物链的重要环节,不应该赶紧杀绝,随着全球生态环境破坏不断加剧,我们更应该秉持生态保护的理念,对蝗虫进行绿色防控。

一、聚群是蝗虫成灾的重要生物学基础

蝗虫能够成灾,主要由于个体间可以通过聚集形成庞大的群体,一个大的蝗群有时多达十几亿只蝗虫,这是沙漠蝗和飞蝗可以造成巨大农业灾害的主要原因。蝗虫具有散居型和群居型两种生态型。散居型蝗虫是没有危害的,但一旦在适当的环境条件下形成群居型就会形成蝗群,诱发蝗灾。因此,聚群是蝗灾爆发的重要生物学基础。几十年来,世界上很多国家,包括英国、澳大利大等,都在研究蝗虫如何由散居型转变为群居型。研究发现群居型飞蝗和散居型飞蝗可以在特定的种群密度下向另一个型转变,并将散居型和群居型的相互转变定义为“型变”(图1)。牛津大学一项研究发现后腿的摩擦可以诱发散居型蝗虫向群居型转变。那么是什么信号诱导了怎样的生理反应诱发型变?群散蝗虫在体色、形态、生理、行为、免疫、生殖等方面表现出显著的差异。这些“型”特异的表型又是如何被调控的? 回答这些问题是理解飞蝗成灾机制,实现蝗虫绿色防控的重要前提。多年来,以康乐院士为首的科研团队针对飞蝗型变这一生态学问题,利用基因组学和系统分子生物学方法开展了大量的研究工作。

图1:种群密度依赖的蝗虫型变图示(散居型和群居型)

二、飞蝗两型转变的基因组学研究

飞蝗型变机制很早就受到许多昆虫学家和生态学家的关注,然而早期的研究主要是在形态、生理和行为层面的初步探索。2004年,康乐院士团队紧跟基因组学发展的步伐,首次采用基因芯片技术解析了飞蝗群居型和散居型的基因时空表达谱。对群散飞蝗不同发育时期基因表达谱分析,发现242个型标记基因;群散组织差异表达分析,鉴定到532个型差异基因;对群居化和散居化两个型变过程进行基因表达谱分析,得到453个型变相关差异基因。这一工作揭示了飞蝗型变调控过程中涉及的多种分子途径和复杂网络,发现两型飞蝗具有不同的基因表达模式和型变的关键分化节点,将蝗虫型变研究一步提到了基因组水平,为后续研究奠定了扎实的基础。

蝗虫基因组很大,令许多昆虫学家“望而却步”,而基因组信息的缺失为飞蝗型变及成灾机理研究造成了极大的阻碍。为了进一步的提高飞蝗成灾机制研究水平,康乐团队于2014年投入了大量精力开发一系列生物信息学分析软件和算法,解析了飞蝗的基因组,共6.5G,是人类基因组的2倍多,是果蝇基因组的30倍,是当时世界上被解析的最大的动物基因组,阐释了飞蝗食性、长距离迁飞、大规模聚群等重要生物学特征的基因组基础 (Wang et al., 2014)。

三、飞蝗两型转变调控机制研究

群居型飞蝗和散居型飞蝗在嗅觉上存在显著差异,群居飞蝗个体间相互吸引,但散居型飞蝗对群居飞蝗的体表气味表现出趋避反应。研究发现,外周的化学感受基因csp和takeout基因分别调控了飞蝗型变过程中个体的嗅觉吸引和排斥行为 (Guo et al., 2011)。另一项研究表明多巴胺在群居型信号通路中显著上调,利用RNA干扰抑制多巴胺合成和突触传递相关基因后,群居飞蝗行为向散居型转变,且其黑色体色明显受到抑制,而对散居型蝗虫注射多巴胺则可诱导群居型行为的产生(图2),这项研究明确了飞蝗群聚行为和体色维持中的中枢神经分子机制 (Ma et al., 2011)。

图2:多巴胺通路调控飞蝗型变和体色维持

群居飞蝗相对散居飞蝗更加活跃,其活动能力明显增强。研究显示两个叫做NPF的神经肽通过调控飞蝗脑部一氧化氮的含量来决定群散飞蝗运动活性上的差异(图3),该项工作首次揭示了神经肽调控飞蝗运动可塑性的双保险机制,同时为研究神经调质之间的互作机理提供新的思路 (Hou et al., 2017);基于HPLC/MS及GC/MS的代谢组分析鉴定出319个飞蝗型特征的代谢物,揭示了脂类代谢是型变过程中最关键的代谢调控类别,RNA干扰和药物注射实验证实乙酰肉碱在型变调控中发挥重要功能 (Wu et al., 2012),这项研究第一次揭示出一种中间代谢物可作为表型可塑性发育过程中的信号调控分子,为将来表型可塑性机制的研究提供了范例和新的方向。群散两型密度依赖的特征可以传递给后代,研究显示群居雌性飞蝗可以通过在卵巢过量表达miRNA276,从而上调brm转录因子的表达量来促进后代卵发育的一致性 (He et al, 2016)。

以上研究在嗅觉偏好、运动可塑性、代谢调控、跨代遗传等方面系统阐释了飞蝗群散两型转变的分子机理和复杂调控网络。

图3:神经肽F调控群散两型飞蝗运动活性差异

四、两型飞蝗免疫差异机制

高密度群体感染风险增加,密度依赖的预先免疫能加强抵抗感染的能力,但机制不清楚。群居飞蝗喜欢扎堆,其免疫能力相对散居飞蝗也有显著的提升,抵抗真菌的能力更强,这样避免了大规模聚群造成群体的高感染率。研究显示群居飞蝗预先高表达模式识别蛋白GNBP用来封阻病原菌的模式分子,屏蔽病原菌与体液接触并降低免疫系统的过度激活,阐明了密度依赖的预先免疫分子机制 (Wang et al., 2013)。该项研究对于蝗灾防治中真菌杀虫剂的合理利用具有重要的指导意义。

五、两型飞蝗体色及防御机制差异

散居型飞蝗体色一般为绿色,而群居型飞蝗体色多为黑色和橙黄色。这一差异和两型飞蝗的生活环境密切相关,散居飞蝗的绿色体色与周边植物颜色接近,形成保护色,可以最大程度上避免天敌捕食。但群居型体色鲜亮,容易被天敌发现。近期的研究表明群散飞蝗的体色实际上是一种可以结合红色素的β-胡萝卜素结合蛋白决定的。散居型中没有这种蛋白,而群居体表该蛋白含量十分丰富,通过该蛋白结合更多的红色素使得绿色的底色转变为黑色(图4),这一调控机制巧妙的利用了物理中的三原色原理,体现了生物特性调控机制的节约原则 (Yang et al., 2019)。

图4:群散飞蝗体色调控的三原色原理

此外,最近的研究发现群居型飞蝗可以通过挥发一种叫做“苯乙腈”的化合物来避免鸟类等天敌的捕食。这种气味在群居型飞蝗体表挥发量非常大,鸟不喜欢,但饿的时候也会捕食,然而遇到鸟啄后群居飞蝗挥发的苯乙腈会转化为剧毒物质氢氰酸,鸟吃了以后会产生呕吐反应。群居飞蝗正是通过挥发这种特殊的物质来抵御天敌,而散居型飞蝗没有这套防御机制,主要靠隐蔽来保护自己(图5)。这两项研究揭示了群体和个体在防御天敌方面的优化策略 (Wei et al., 2019)。

图5:群居飞蝗通过释放高浓度苯乙腈进行天敌防御机制

六、飞蝗起源、扩散和低氧适应机制

2012年,康乐团队利用线粒体基因组的方法对世界飞蝗的分子谱系进行研究,结果表明,飞蝗起源于非洲,通过南北2个主要线路扩散到整个旧世界。分子证据证明世界范围内仅有2个飞蝗亚种,分布于欧亚大陆温带地区的飞蝗属于亚洲飞蝗Locusta migratoria migratoria,分布于非洲、大洋洲和欧亚大陆南部地区的飞蝗属于非洲飞蝗Locusta migratoria migratorioides,所有其它的亚种和地理种都是这2个亚种的地理种群(图6) (Ma et al., 2012)。该项飞蝗亚种划分标准被国际直翅目昆虫物种名录采用。

图6:飞蝗起源及迁徙路线分析

此外,还发现飞蝗西藏高原种群通过增大细胞色素C氧化酶活性和三羧酸循环关键酶PDHE1维持低氧下有氧呼吸的能力;同时西藏高原蝗虫中胰岛素通路相关基因发生位点突变,使其在代谢水平上更加适应高原的低氧环境 (Ding et al., 2018)。

七、飞蝗聚集信息素鉴定和作用机理研究

化学信息素是昆虫聚群的主要通讯手段。自1973年来,昆虫学家就开始了对蝗虫聚集信息素的分析和鉴定工作,提出了十几种化合物可能作为聚集信息素(图7)。然而,有关蝗虫聚集信息素的研究几十年来都存在极大争议,没有一种化合物完全符合传统聚集信息素的特性。

图7:蝗虫聚集信息素研究历程

近期,康乐院士团队在飞蝗聚集信息素研究方面取得了重大突破,发现群居蝗虫特异挥发的4-乙烯基苯甲醚对不同龄期、不同性别、不同生态型的飞蝗均表现出强烈的吸引行为,首次证实其为飞蝗聚集信息素,并鉴定到该气味分子的嗅觉受体Or35,利用CRISPR/Cas9技术构建该受体的突变体蝗虫品系,发现Or35嗅觉缺失突变体确实丧失对4-乙烯基苯甲醚的吸引反应。此外,该研究还利用户外草坪双选和野外大田诱捕实验验证了4-乙烯基苯甲醚的聚集信息素作用(图8)。这项工作与今年8月12日在nature杂志上在线发表 (Guo et al., 2020)。

图8: 4-乙烯基苯甲醚聚集信息素作用野外实验验证

该工作发表后得到了国内外媒体的广泛关注和同行专家的高度认可,认为这个发现是国际蝗虫学研究的一个新的里程碑,将大大提高蝗灾的预测和控制水平,对于非洲蝗灾的治理也具有重要而深远的意义。联合国FAO成员也对该项工作给予高度评价,同时希望未来可以基于该项工作中聚集信息素的作用机制真正做应用方面的研究,比如利用人工合成信息素监测蝗虫的动态、利用人工合成信息素来诱杀蝗虫,根据发现的嗅觉受体的结构去设计一些拮抗剂,或者是做遗传干扰的工作,通过原始创新、基础研究得到的成果将来应用到我国蝗虫的防治中,甚至为国际上沙漠蝗的防治做一些贡献。

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作者简介:王宪辉,中国科学院动物研究所研究员,行为遗传学研究组组长,第十四届中国青年科技奖及2017年国家自然科学二等奖获得者,现担任中国昆虫学会常务理事,中国昆虫学会青年工作委员会主任委员,昆虫基因组学专业委员会副主任委员,中国动物学会动物行为学专业委员会常务理事,北京昆虫学会理事,昆虫学报、应用昆虫学报期刊编委等学术职务。主要以我国重要的农业昆虫为模式系统,运用基因组学等多学科交叉手段,开展昆虫聚群和社会行为调控机制研究。